Coût de construction
Le coût de construction du pont Champlain fut d'environ 35 millions de dollars. Si l'on inclut les approches et l'autoroute Bonaventure, le coût fut d'environ 52 millions de dollars.

Appel d'offre pour la construction (1957)
En 1957, une fois les plans terminés, le Conseil des ports nationaux demanda des soumissions sur la base d'un projet dont les plans étaient fournis aux soumissionnaires. Cependant, dans le cadre du projet, on autorisait la présentation de variantes soumises à des conditions bien définies. En tout, 14 entreprises ont présenté 28 propositions.

Piles de la section 6 (25 juillet 1957)
Le premier contrat fut adjugé le 25 juillet 1957 à la firme Atlas Construction Company Limited pour la construction des quatre piliers supportant la structure métallique dans la section 6. Ce contrat fut accordé plus tôt que prévu pour permettre la construction de deux piles se trouvant à l'intérieur de la digue de la voie maritime, alors en construction, et ce, avant que le chenal ne soit inondé.

Piles et culées du côté de Montréal, barrages temporaires (1958)
En 1958, on accorda trois contrats pour la construction de barrages temporaires et pour l'exécution de travaux de remblayage à l'île-des-Soeurs, de même que pour la construction des piles et des culées du côté de Montréal.

À la différence de l'approche adoptée pour la construction des piles de la plupart des ponts, aucun caisson étanche n'a été construit en atelier. Les piles ont été assemblées dans le fleuve. Elles reposent sur un lit de schiste à une profondeur moyenne de 39 pi 4 po (12 m) sous le niveau des plus hautes eaux; leur hauteur varie de 11 pi (3,35 m) à 85 pi 3 po (26 m). La forme circulaire des piles et la dimension de ces dernières ont été dictées par les conditions de résistance à la pousse de la glace, qui est de 30 tonnes par mètre linéaire de largeur de pile mesurée perpendiculairement à une direction faisant 30^o avec l'axe longitudinal de la section.

Piles et structure des sections 5 et 7 (25 juin 1959)
Le plus gros contrat du projet fut celui accordé pour la construction des piles et de la structure d'une longueur de 8 096 pi (2 468 m) dans les sections 5 et 7. Il fut octroyé le 25 juin 1959, pour la somme de 8 319 000 $, aux trois entreprises associées sous le nom de MKD, soit : McNamara (Québec) Limited, The Key Construction Inc. et Deschamps et Blanger Limitée.

Ce contrat concernait 46 travées de sept poutres, chacune en béton précontraint d'environ 176 pi (53,6 m) et supportée par des piles en forme de T reposant sur un lit d'argile. Le temps de construction de chaque pile a été très variable : les piles construites le plus rapidement demandèrent environ 15 jours de travail alors que celle ayant présenté le plus de difficultés exigea 49 jours, la moyenne se situant à 28 jours de travail par pile. Les piles ont été construites à un rythme moyen de 6,5 piles par mois. À l'époque, l'utilisation du béton précontraint pour la construction de poutres était récente; ce contrat représentait la plus importante application du béton précontraint dans le pays tant comme portée individuelle qu'à titre de quantité d'ouvrage.

Le contrat a débuté en juillet 1959 pour se terminer en novembre 1961, une journée avant la date prévue de la fin du contrat, pour un total de 22,5 mois d'activité, si l'on ne compte pas l'arrêt total du chantier durant les mois d'hiver de 1960 et de 1961.

Travées du Pont - première canadienne
La construction des travées du pont a donné lieu à une première canadienne en matière d'ouvrage majeur, soit l'utilisation de poutres en béton précontraint et de câbles de tension de type Freyssinet qui confèrent une très forte résistance au béton.

Un parc a été aménagé sur l'île-des-Sœurs pour la fabrication des 476 poutres en béton précontraint, dont 322 ont servi pour les sections 5 et 7. Le parc comprenait une aire de manutention où étaient placées huit bases de coulage de poutres et une aire de fabrication des armatures. On devait compter 10 heures de travail chaque jour pour fabriquer trois poutres. Une grue à tour circulant entre les deux zones d'activité desservait le chantier. Étant donné son importance, une installation mécanique était prévue pour la fabrication des câbles de précontrainte. Les poutres étaient par la suite transportées sur une distance de 1,5 mille (2,5 km) par deux ponts roulants se déplaçant sur rails. La mise en place se faisait à l'aide d'un portique métallique de 370 pi 7 po (113 m) de long et pesant plus de 250 tonnes. Au plus fort des travaux, l'entrepreneur posait deux travées complètes par semaine.

Structures de la section 3 (juillet 1959)
En juillet 1959, on adjugea le contrat des structures de la section 3, soit 12 travées de 7 poutres d'une longueur de 128 pi (39 m) chacune, pour un montant de 1 044 000 $. Ces poutres, comme toutes les autres d'ailleurs, ont été préfabriquées au parc de l'île-des-Sœurs.

Superstructure d'acier et chaussée de béton, section 6 (octobre 1959)
Le contrat pour la construction de la superstructure d'acier et de la chaussée de béton dans la section 6 fut adjugé à l'entreprise Dominion Bridge Company Limited le 1^er octobre 1959, pour la somme de 5 907 000 $.

Ce contrat concernait les trois portes principales de type cantilever de 1 477 pi 9 po (450,5 m) qui traversaient le chenal de la voie maritime et les quatre fermes latérales d'une porte de 256 pi 9 po (78,2 m) chacune, soit une longueur totale de 2 504 pi 9 po (763,6 m). La construction de la travée de type cantilever de 1 477 pi 9 po (450,5 m) et de la travée suspendue a demandé 15 mois de travail continu, soit de juin 1960 à septembre 1961; les travaux se sont poursuivis même durant les mois d'hiver puisque la construction d'ouvrages en acier, contrairement à celles pour lesquelles on utilise d'autres matériaux comme le béton précontraint, n'est pas touchée par les conditions climatiques. Au total, 11 000 tonnes d'acier ont été requises pour la fabrication des poutres qui ont été produites à l'usine de Dominion Bridge Company Limited, Lachine.

Proportionnellement, la section ne constitue qu'une petite partie de l'ensemble du projet, mais en raison de la complexité des problèmes qu'ont soulevé sa conception et sa construction, elle représente sans aucun doute la partie principale. Selon les dessins, une travée entièrement dégagée de 706 pi 9 po (215,5 m) était exigée entre les piles principales. De plus, le tablier d'acier devait surplomber de 120 pi (36,6 m) le plan d'eau. La voie maritime étant déjà ouverte à la navigation, les échafaudages et l'équipement flottant n'étaient pas permis dans le chenal. Les travées du centre furent donc érigées en porte-à-faux à partir des deux piles principales situées de chaque côté. Chaque côté de l'ouvrage fut avancé progressivement dans le vide jusqu'à ce que les deux sections aboutissent face à face et soient finalement réunies.

Dernière poutre (21 septembre 1961)
La dernière poutre fut solennellement mise en place le jeudi 21 septembre 1961. À l'aide d'une grue géante et d'énormes leviers hydrauliques, la poutre d'acier de 15 tonnes a d'abord été hissée au sommet de la structure métallique, puis boulonnée. Tout le travail d'assemblage, d'une grande précision, était synchronisé par téléphone d'un poste de contrôle central. Deux ouvriers ont par la suite hissé l'Union Jack au sommet de la structure métallique. Le lendemain, l'honorable Lon Balcer, alors ministre fédéral des Ports, procédait à une visite du pont.

Éclairage, édifices, postes de péage (1961 et 1962)
Les contrats pour l'éclairage, les édifices, les postes de péage et les enseignes furent accordés en 1961 et en 1962.

Construction de la deuxième voie d'accès (1963)
C'est en juillet 1963 que les contrats pour la deuxième voie d'accès, soit les approches du tunnel Atwater et du boulevard de la Vérendrye, ont été adjugés aux firmes Charles Duranceau Limitée et Quebec Engineering Limited.